Перейти в оглавление выпуска:
2021. Т. 126. Вып. 2.
Go to the issue table of contents:
2021. Т. 126. Вып. 2.

Данные статьи

Description

DOI

Нет

Авторы:

Authors:

Шевцова А.А., Королев А.В., Масленникова В.И., Кокаева З.Г., Берёзов А.Ю. Климов Е.А.

Ключевые слова:

Keywords:

медоносная пчела, Apis mellifera, вирус деформации крыла, вирус мешотчатого расплода, вирус черных маточников, кашмир-вирус, израильский вирус острого паралича, вирус острого паралича, OT-ПЦР.

Скачать pdf статьи:

Download the article:

Ссылка для цитирования:

For citation:

Шевцова А.А., Королев А.В., Масленникова В.И., Кокаева З.Г., Берёзов А.Ю. Климов Е.А. , Вирусная концепция гибели пчелиных семей на пасеках европейской части России // Бюл. МОИП. Отд. биол. 2021. Т. 126. Вып. 2. С. 3-19

Вирусная концепция гибели пчелиных семей на пасеках европейской части России

Pассмотрены причины, которые могут приводить к гибели пчелиных семей. Особое внимание уделено связи клеща Varroa destructor, присутствующего в пчелиных семьях, с наличием в организме пчел патогенных вирусов. Приведена общая характеристика основных патогенных вирусов медоносных пчел и их распространение. Даны рекомендации, направленные на снижение заклещеванности пчелиных семей клещами Varroa в течение всего активного периода жизни пчел, а также на снижение вирусоносительства пчелиных семей. Проведено исследование в европейской части России по наличию в пчелиных семьях шести патогенных вирусов: вируса мешотчатого расплода, вируса черных маточников, вируса деформации крыла, кашмир-вируса, израильского вируса острого паралича и вируса острого паралича. На пасеках исследована распространенность патогенных вирусов с помощью молекулярно-генетического метода OT-ПЦР. Определена клещевая нагрузка на пчелиные семьи. Установлено неоднородное распределение различных видов вирусов по пасекам. При невысокой клещевой нагрузке отмечена высокая вирусная нагрузка на пчелиные семьи в южном и центральном регионах европейской части России, низкая – в северном регионе.

References

  • Батуев Ю.М, Горячева И.И. Идентификация вирусов пчел методами молекулярно-генетического анализа // Пчеловодство, 2010. № 7. С. 10‒13 [Batuev Yu.M., Goryacheva I.I. Identifikatsiya virusov pchel metodami molekulyarno-geneticheskogo analiza // Pchelovodstvo. 2010. № 7. S. 10–13].
  • Волыхина В. Вирусные заболевания пчел // Сельскохозяйственная биология. 2015. Т. 50. № 4. С. 409‒419 [Volykhina V. Virusnye zabolevaniya pchel // Sel’skokhozyajstvennaya biologiya. 2015. T. 50. № 4. S. 409‒419].
  • Гробов О.Ф. Роль варроа в массовой гибели пчел // Тр. ВИЭВ. 2010. Т. 76. 260 с. [Grobov O.F. Rol’ varroa v massovoj gibeli pchel // Tr. VIEV. 2010. T. 76. 260 s.].
  • Гробов О.Ф., Лихотин А.К. Болезни и вредители пчел. М., 1989. 239 с. [Grobov O.F., Lihotin A.K. Bolezni i vrediteli pchel. M., 1989. 239 s.].
  • Калашников А.Е. Изучение дифференциации отечественных популяций медоносной пчелы Apis mellifera и их инфицированности РНК-содержащими вирусами с помощью молекулярно ‒ генетических методов. Дис. … канд. биол. наук. М., 2013. 245 с. [Kalashnikov A.E. Izuchenie differentsiatsii otechestvennykh populyatsij medonosnoj pchely Apis mellifera i ikh infitsirovannosti RNK-soderzhashchimi virusami s pomoshch’yu molekulyarno-geneticheskikh metodov. Dis.na soisk. uch. st. kand. biol. nauk. M., 2013. 245 s.].
  • Калашников А.Е., Удина И.Г. Распространение РНК-содержащих вирусов пчел у медоносной пчелы (Apis mellifera) в отдельных регионах России // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2017. Т. 35. № 1. С. 31‒35 [Kalashnikov A.E., Udina I.G. Rasprostranenie RNK-soderzhashchikh virusov pchel u medonosnoj pchely (Apis mellifera) v otdel’nykh regionakh Rossii // Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya. 2017. T. 35. № 1. S. 31‒35].
  • Королев А.В. Некоторые закономерности гибели пчелиных семей в 2014 году // Пчеловодство. 2015. № 8. C. 14‒15 [Korolev A.V. Nekotorye zakonomernosti gibeli pchelinykh semej v 2014 godu // Pchelovodstvo. 2015. № 8. s. 14‒15].
  • Масленникова В.И., Королев А.В., Спрыгин А.В., Бабин Ю.Ю., Павелко В.И. Причины массовой гибели пчел в летний сезон 2014 года // Пчеловодство. 2015. № 10. C. 28‒30 [Maslennikova V.I., Korolev A.V., Sprygin A.V., Babin Yu.Yu., Pavelko V.I. Prichiny massovoj gibeli pchel v letnij sezon 2014 goda // Pchelovodstvo. 2015. № 10. S. 28‒30].
  • Масленникова В.И., Климов Е.А., Королев А.В., Кокаева З.Г., Шевцова А.А. Оценка вирусной и клещевой нагрузки на пчелиные семьи в Белгородской области при массовой гибели пчел // Ветеринария, зоотехния и биотехнология. 2018. № 6. C. 89‒95 [Maslennikova V.I., Klimov E.A., Korolev A.V., Kokaeva Z.G., Shevtsova A.A. Otsenka virusnoj i kleshchevoj nagruzki na pchelinye sem’i v Belgorodskoj oblasti pri massovoj gibeli pchel // Veterinariya, zootekhniya i biotekhnologiya. 2018. № 6. S. 89‒95].
  • Масленникова В.И., Климов Е.А., Королев А.В., Кокаева З.Г., Гареев Р.Р., Лунькова А.А. Оценка влияния вирусной и клещевой нагрузки на гибель пчел России // Пчеловодство, 2017. № 5. C. 28‒30 [Maslennikova V.I., Klimov E.A., Korolev A.V., Kokaeva Z.G., Gareev R.R., Lun’kova A.A. Otsenka vliyaniya virusnoj i kleshchevoj nagruzki na gibel’ pchel Rossii // Pchelovodstvo. 2017. № 5. S. 28‒30].
  • Монахова М.А. Генетическая природа роения // Пчеловодство. 2008. № 7. C. 6‒9 [Monakhova M.A. Geneticheskaya priroda roeniya // Pchelovodstvo. 2008. № 7. S. 6‒9].
  • Монахова М.А. Генетические основы феномена пестрого расплода // Пчеловодство. 2008. № 1. C. 14‒15 [Monakhova M.A. Geneticheskie osnovy fenomena pestrogo rasploda // Pchelovodstvo. 2008. № 1. S. 14‒15].
  • Сотников А.Н., Королев А.В. Мешотчатый расплод ‒ угроза пчеловодству // Пчеловодство. 2014. № 5. C. 30‒32 [Sotnikov A.N., Korolev A.V. Meshotchatyj rasplod ‒ ugroza pchelovodstvu // Pchelovodstvo. 2014. № 5. S. 30‒32].
  • Спрыгин А.В., Бабин Ю.Ю., Ханбекова Е.М., Рубцова Л.Е. Угрозы распространения вирусных инфекций у пчел (Apis mellifera L.) и роль клеща V. destructor в развитии патологий // Сельскохозяйственная биология. 2016. Т. 51. № 2. C. 156‒171 [Sprygin A.V., Babin Yu.Yu., Hanbekova E.M., Rubtsova L.E. Ugrozy rasprostraneniya virusnykh infektsij u pchel (Apis mellifera L.) i rol’ kleshcha V. destructor v razvitii patologij // Sel’skokhozyajstvennaya biologiya. 2016. T. 51. № 2. S. 156‒171].
  • Bailey L., Ball B.V. Honey Bee Pathology. L., 1991. 208 p.
  • Bailey L., Woods R.D. Three previously undescribed viruses from the honeybee // J. Gen. Virol. 1974. Vol. 25. P. 175‒186.
  • Bakonyi T., Farkas R., Szendroi A., Dobos-Kovacs M., Rusvai M. Detection of acute bee and Varroa destructor field samples: rapid screening of representative Hungarian apiaries // Apidologie. 2002. Vol. 33. P. 63‒74.
  • Benjeddou M., Leat N., Allsopp M., Davison S. Detection of Acute Bee Virus and Black Queen Cell Virus from honeybees by reverse transcriptase PCR // Appl. Environ. Microb. 2001. Vol. 67. P. 2384‒2387.
  • Berényi O., Bakonyi T., Derakhshifar I., Köglberger H., Nowotny N. Occurrence of six honeybee viruses in diseased Austrian apiaries // Applied Environmental Microbiology. 2006. Vol. 72. P. 2414–2420.
  • Blanchard P., Olivier V., Iscache A.L., Celle O., Schurr F., Lallemand P., Ribière M. Improvement of RT ‒ PCR detection of chronic bee paralysis virus (CBPV) required by the description of genomic variability in French CBPV isolates // J. Invertebr. Pathol. 2008. Vol. 97. P. 182‒185.
  • Boecking O., Bienefeld K., Drescher W. Heritability of the Varroa ‒ specific hygienic behaviour in honey bees (Hymenoptera: Apidae) // Journal of Animal Breeding and Genetics, 2000. Vol. 117. N 6. P. 417‒424.
  • Chantawannaku P., Ward L.I., Boonham N., Brown M. A scientific note on the detection of honeybee viruses using real-time PCR (TaqMan) in Varroa mites collected from a Thai honeybee (Apis mellifera) apiary // J. Invertebrate Pathology. 2006. Vol. 91. N 1. P. 69‒73.
  • Chen Y.P., Pettis J.S., Collins A., Feldlaufer M.F. Prevalence and transmission of honeybee viruses // Appl. Environ. Microbiol. 2006. Vol. 72. N 1. P. 606‒611.
  • Delfinado-Baker M., Rath W., Boecking O. Phoretic bee mites and honey bee grooming behavior // Int. J. Acarol. 1992. Vol. 18. P. 315‒322.
  • Ellis J.D., Munn P.A. The worldwide health status of honeybees // Bee World. 2005. Vol. 86. P. 88–101.
  • Evans J.D., Spivak M. Socialized medicine: Individual and communal disease barriers in honey bees // Journal of Invertebrate Pathology. 2010. Vol. 103. N 1. P. 62‒72.
  • Forgách P., Bakonyi T., Tapaszti Z., Nowotny N., Rusvai M. Prevalence of pathogenic bee viruses in Hungarian apiaries: Situation before joining the European Union // J. Invertebr. Pathol. 2007. Vol. 98. P. 235‒238.
  • Francis R.M., Nielsen S.L., Kryger P. Varroa-virus interaction in collapsing honey bee colonies // PLoS ONE. 2013. Vol. 8. P. e57540.
  • Garrido C., Rosenkranz P. The reproductive program of female Varroa destructor mites is triggered by its host, Apis mellifera // Experimental and Applied Acarology. 2003. Vol. 31. N 3‒4.               P. 269‒273.
  • Harbo, J.R., Harris, J.W. Suppressed mite reproduction explained by the behaviour of adult bees // J. Apic. Res. 2005. Vol. 44. P. 21–23.
  • Harbo J.R., Hoopingarner, R.W. Honey bees (Hymenoptera: Apidae) in the United States that express resistance to Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae) // J. Econ. Entomol., 1997. Vol. 90. P. 893‒898.
  • Hung A.C.F., Shimanuki H., Knox D.V. The role of viruses in bee parasitic mite syndrome // Am. Bee J. 1996. Vol. 136. P. 731‒732.
  • Leat N., Ball B., Govan V., Davison S. Analysis of the complete genome sequence of black queen-cell virus, a picorna-like virus of honeybees // J. Gen. Virol. 2000. Vol. 81. P. 2111‒ 2119.
  • Locke B., Fries I. Characteristics of honey bee colonies (Apis mellifera) in Sweden surviving Varroa destructor infestation // Apidologie, 2011. Vol. 42. N 4. P. 533‒542.
  • Locke B., Semberg E., Forsgren E., de Miranda J.R. Persistence of subclinical deformed wing virus infections in honeybees following Varroa mite removal and a bee population turnover // PLoS ONE. 2017. Vol. 12. N 7. P. e0180910.
  • Lu C., Warchol K.M., Callahan R.A. In situ replication of honeybee colony collapse disorder // Bulletin of Insectology. 2012. Vol. 65. N 1. P. 99–106.
  • Maori E., Tanne E., Sela I. Reciprocal sequence exchange between non retro viruses and hosts leading to the appearance of new host phenotypes // Virology. 2007. Vol. 362. P. 342‒349.
  • MacMenamin A.J., Flenniken M.L. Recently identified viruses and their impact on bee pollinators // Current Opinion in Insect Science. 2018. Vol. 26. P. 120‒129.
  • Milum V.G. Honey bee communication // Am. Bee J. 1955. Vol. 95. P. 97–104.
  • Miranda J.R., de, Genersch E. Deformed wing virus // J. Invertebr. Pathol. 2010. Vol. 103. N 1. P. 48–61.
  • Nazzi F., Pennacchio F. Honey Bee Antiviral Immune Barriers as Affected by Multiple Stress Factors: A Novel Paradigm to Interpret Colony Health Decline and Collapse // Viruses. 2018. Vol. 10. N 4. P. 159.
  • Nielsen, S.L., Nicolaisen M., Kryger P. Incidence of acute bee paralysis virus, black queen cell virus, chronic bee paralysis virus, deformed wing virus, Kashmir virus and sac brood virus in honeybees (Apis mellifera) in Denmark // Apidologie. 2008. . Vol. 39. P. 310‒314.
  • Palacios G., Hui J., Quan P.L., Kalkstein A., Honkavuori K.S., Bussetti A.V., Conlan S., Evans J., Chen Y.P., van Engelsdorp D., Efrat H., Pettis J., Cox-Foster D., Holmes E.C., Briese T., Lipkin W.I. Genetic analysis of Israel Acute Paralysis Virus: distinct clusters are circulating in the United States // J. Virol. 2008. Vol. 82. P. 6209‒6217.
  • Pettis J.S. A scientific note on Varroa destructor resistance to coumaphos in the United States // Apidologie. 2004. Vol. 35. P. 91‒92.
  • Ribière M., Ball B.V., Aubert M.F.A. Natural history and geographic distribution of honeybee viruses // Virology and the honeybee. Brussels. 2008. P. 15‒18.
  • Rosenkranz P., Aumeier P., Ziegelmann B. Biology and control of Varroa destructor //
  1. Invertebrate Pathology, 2009. Vol. 103. N 1. P. 96‒119.
  • Rothenbuhler W.C. Behaviour genetics of nest cleaning in honey bees. I. Responses of four inbred lines to disease-killed brood // Anim. Behav. 1964. Vol. 12. P. 578‒583.
  • Sanpa S., Chantawannakul P. Survey of six bee viruses using RT-PCR in Northern Thailand // J. Invertebr. Pathol. 2009. Vol. 100. P. 116‒119.
  • Shen M., Yang X., Cox-Foster D., Cui L. The role of Varroa mites in infections of Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV) in honey bees // Virology. 2005. Vol. 342. N 1. P.141‒149.
  • Tantillo G., Bottaro M., Pinto A.D., Martella V., Pinto P.D., Terio V. DWV,Virus infections of honeybees Apis mellifera, Italia // Italian Journal of Food Safety. 2015. Vol. 4. P. 5364.
  • Tentcheva D., Gauthier L., Bagny L., Fievet J., Dainat B., Cousserans F., Colin M.E., Bergoin M. Comparative analysis of deformed wing virus (DWV) RNA in Apis mellifera L. and Varroa destructor // Apidologie. 2006. Vol. 37. P. 41–50.
  • Tentcheva D., Gauthier L., Bagny L., Fievet J., Dainat B., Cousserans F., Colin M. E., van Engelsdorp D., Cox-Foster D., Frazier M., Ostiguy N., Hayes J. Colony Collapse Disorder Preliminary Report // Mid-Atlantic Apiculture Research and Extension Consortium (MAAREC) – CCD Working Group. 2007. P. 22.
  • Wilfert L., Long G., Leggett H.C., Schmid-Hempel P., Butlin R., Martin S.J.M., Boots M. Deformed wing virus is a recent global epidemic in honeybees driven by Varroa mites // Science. 2016. Vol. 351. P. 594‒597.
  • Weinstock G.M., Robertson G.E., Gibbs R.A., Worley K.C., Evans J.D., Maleszka R., Robertson H.M., Weaver D.B., Beye M., Bork P. et al. (Honeybee Genome Sequencing Consortium). Insights into social insects from the genome of the honeybee Apis mellifera // Nature. 2006. Vol. 443. P. 931‒949.
  • White G.F. Sacbrood [a Disease of Bees]. Bull. US Department of Agriculture, Bureau of Entomology. N 431. Washington, 1917. 55 p.
  • Yang X., Cox-Foster D. Effects of parasitization by Varroa destructor on survivorship and physiological traits of Apis mellifera in correlation with viral incidence and microbial challenge // Parasitology. 2007. Vol. 134. N 3. P. 405‒412.
  • Yue C., Schröder M., Gisder S., Genersch E. Vertical-transmission routes for deformed wing virus of honeybees (Apis mellifera) // J. Gen. Virol. 2007. Vol. 88. P. 2329–2336.

Список литературы

  • Батуев Ю.М, Горячева И.И. Идентификация вирусов пчел методами молекулярно-генетического анализа // Пчеловодство, 2010. № 7. С. 10‒13 [Batuev Yu.M., Goryacheva I.I. Identifikatsiya virusov pchel metodami molekulyarno-geneticheskogo analiza // Pchelovodstvo. 2010. № 7. S. 10–13].
  • Волыхина В. Вирусные заболевания пчел // Сельскохозяйственная биология. 2015. Т. 50. № 4. С. 409‒419 [Volykhina V. Virusnye zabolevaniya pchel // Sel’skokhozyajstvennaya biologiya. 2015. T. 50. № 4. S. 409‒419].
  • Гробов О.Ф. Роль варроа в массовой гибели пчел // Тр. ВИЭВ. 2010. Т. 76. 260 с. [Grobov O.F. Rol’ varroa v massovoj gibeli pchel // Tr. VIEV. 2010. T. 76. 260 s.].
  • Гробов О.Ф., Лихотин А.К. Болезни и вредители пчел. М., 1989. 239 с. [Grobov O.F., Lihotin A.K. Bolezni i vrediteli pchel. M., 1989. 239 s.].
  • Калашников А.Е. Изучение дифференциации отечественных популяций медоносной пчелы Apis mellifera и их инфицированности РНК-содержащими вирусами с помощью молекулярно ‒ генетических методов. Дис. … канд. биол. наук. М., 2013. 245 с. [Kalashnikov A.E. Izuchenie differentsiatsii otechestvennykh populyatsij medonosnoj pchely Apis mellifera i ikh infitsirovannosti RNK-soderzhashchimi virusami s pomoshch’yu molekulyarno-geneticheskikh metodov. Dis.na soisk. uch. st. kand. biol. nauk. M., 2013. 245 s.].
  • Калашников А.Е., Удина И.Г. Распространение РНК-содержащих вирусов пчел у медоносной пчелы (Apis mellifera) в отдельных регионах России // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2017. Т. 35. № 1. С. 31‒35 [Kalashnikov A.E., Udina I.G. Rasprostranenie RNK-soderzhashchikh virusov pchel u medonosnoj pchely (Apis mellifera) v otdel’nykh regionakh Rossii // Molekulyarnaya genetika, mikrobiologiya i virusologiya. 2017. T. 35. № 1. S. 31‒35].
  • Королев А.В. Некоторые закономерности гибели пчелиных семей в 2014 году // Пчеловодство. 2015. № 8. C. 14‒15 [Korolev A.V. Nekotorye zakonomernosti gibeli pchelinykh semej v 2014 godu // Pchelovodstvo. 2015. № 8. s. 14‒15].
  • Масленникова В.И., Королев А.В., Спрыгин А.В., Бабин Ю.Ю., Павелко В.И. Причины массовой гибели пчел в летний сезон 2014 года // Пчеловодство. 2015. № 10. C. 28‒30 [Maslennikova V.I., Korolev A.V., Sprygin A.V., Babin Yu.Yu., Pavelko V.I. Prichiny massovoj gibeli pchel v letnij sezon 2014 goda // Pchelovodstvo. 2015. № 10. S. 28‒30].
  • Масленникова В.И., Климов Е.А., Королев А.В., Кокаева З.Г., Шевцова А.А. Оценка вирусной и клещевой нагрузки на пчелиные семьи в Белгородской области при массовой гибели пчел // Ветеринария, зоотехния и биотехнология. 2018. № 6. C. 89‒95 [Maslennikova V.I., Klimov E.A., Korolev A.V., Kokaeva Z.G., Shevtsova A.A. Otsenka virusnoj i kleshchevoj nagruzki na pchelinye sem’i v Belgorodskoj oblasti pri massovoj gibeli pchel // Veterinariya, zootekhniya i biotekhnologiya. 2018. № 6. S. 89‒95].
  • Масленникова В.И., Климов Е.А., Королев А.В., Кокаева З.Г., Гареев Р.Р., Лунькова А.А. Оценка влияния вирусной и клещевой нагрузки на гибель пчел России // Пчеловодство, 2017. № 5. C. 28‒30 [Maslennikova V.I., Klimov E.A., Korolev A.V., Kokaeva Z.G., Gareev R.R., Lun’kova A.A. Otsenka vliyaniya virusnoj i kleshchevoj nagruzki na gibel’ pchel Rossii // Pchelovodstvo. 2017. № 5. S. 28‒30].
  • Монахова М.А. Генетическая природа роения // Пчеловодство. 2008. № 7. C. 6‒9 [Monakhova M.A. Geneticheskaya priroda roeniya // Pchelovodstvo. 2008. № 7. S. 6‒9].
  • Монахова М.А. Генетические основы феномена пестрого расплода // Пчеловодство. 2008. № 1. C. 14‒15 [Monakhova M.A. Geneticheskie osnovy fenomena pestrogo rasploda // Pchelovodstvo. 2008. № 1. S. 14‒15].
  • Сотников А.Н., Королев А.В. Мешотчатый расплод ‒ угроза пчеловодству // Пчеловодство. 2014. № 5. C. 30‒32 [Sotnikov A.N., Korolev A.V. Meshotchatyj rasplod ‒ ugroza pchelovodstvu // Pchelovodstvo. 2014. № 5. S. 30‒32].
  • Спрыгин А.В., Бабин Ю.Ю., Ханбекова Е.М., Рубцова Л.Е. Угрозы распространения вирусных инфекций у пчел (Apis mellifera L.) и роль клеща V. destructor в развитии патологий // Сельскохозяйственная биология. 2016. Т. 51. № 2. C. 156‒171 [Sprygin A.V., Babin Yu.Yu., Hanbekova E.M., Rubtsova L.E. Ugrozy rasprostraneniya virusnykh infektsij u pchel (Apis mellifera L.) i rol’ kleshcha V. destructor v razvitii patologij // Sel’skokhozyajstvennaya biologiya. 2016. T. 51. № 2. S. 156‒171].
  • Bailey L., Ball B.V. Honey Bee Pathology. L., 1991. 208 p.
  • Bailey L., Woods R.D. Three previously undescribed viruses from the honeybee // J. Gen. Virol. 1974. Vol. 25. P. 175‒186.
  • Bakonyi T., Farkas R., Szendroi A., Dobos-Kovacs M., Rusvai M. Detection of acute bee and Varroa destructor field samples: rapid screening of representative Hungarian apiaries // Apidologie. 2002. Vol. 33. P. 63‒74.
  • Benjeddou M., Leat N., Allsopp M., Davison S. Detection of Acute Bee Virus and Black Queen Cell Virus from honeybees by reverse transcriptase PCR // Appl. Environ. Microb. 2001. Vol. 67. P. 2384‒2387.
  • Berényi O., Bakonyi T., Derakhshifar I., Köglberger H., Nowotny N. Occurrence of six honeybee viruses in diseased Austrian apiaries // Applied Environmental Microbiology. 2006. Vol. 72. P. 2414–2420.
  • Blanchard P., Olivier V., Iscache A.L., Celle O., Schurr F., Lallemand P., Ribière M. Improvement of RT ‒ PCR detection of chronic bee paralysis virus (CBPV) required by the description of genomic variability in French CBPV isolates // J. Invertebr. Pathol. 2008. Vol. 97. P. 182‒185.
  • Boecking O., Bienefeld K., Drescher W. Heritability of the Varroa ‒ specific hygienic behaviour in honey bees (Hymenoptera: Apidae) // Journal of Animal Breeding and Genetics, 2000. Vol. 117. N 6. P. 417‒424.
  • Chantawannaku P., Ward L.I., Boonham N., Brown M. A scientific note on the detection of honeybee viruses using real-time PCR (TaqMan) in Varroa mites collected from a Thai honeybee (Apis mellifera) apiary // J. Invertebrate Pathology. 2006. Vol. 91. N 1. P. 69‒73.
  • Chen Y.P., Pettis J.S., Collins A., Feldlaufer M.F. Prevalence and transmission of honeybee viruses // Appl. Environ. Microbiol. 2006. Vol. 72. N 1. P. 606‒611.
  • Delfinado-Baker M., Rath W., Boecking O. Phoretic bee mites and honey bee grooming behavior // Int. J. Acarol. 1992. Vol. 18. P. 315‒322.
  • Ellis J.D., Munn P.A. The worldwide health status of honeybees // Bee World. 2005. Vol. 86. P. 88–101.
  • Evans J.D., Spivak M. Socialized medicine: Individual and communal disease barriers in honey bees // Journal of Invertebrate Pathology. 2010. Vol. 103. N 1. P. 62‒72.
  • Forgách P., Bakonyi T., Tapaszti Z., Nowotny N., Rusvai M. Prevalence of pathogenic bee viruses in Hungarian apiaries: Situation before joining the European Union // J. Invertebr. Pathol. 2007. Vol. 98. P. 235‒238.
  • Francis R.M., Nielsen S.L., Kryger P. Varroa-virus interaction in collapsing honey bee colonies // PLoS ONE. 2013. Vol. 8. P. e57540.
  • Garrido C., Rosenkranz P. The reproductive program of female Varroa destructor mites is triggered by its host, Apis mellifera // Experimental and Applied Acarology. 2003. Vol. 31. N 3‒4.               P. 269‒273.
  • Harbo, J.R., Harris, J.W. Suppressed mite reproduction explained by the behaviour of adult bees // J. Apic. Res. 2005. Vol. 44. P. 21–23.
  • Harbo J.R., Hoopingarner, R.W. Honey bees (Hymenoptera: Apidae) in the United States that express resistance to Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae) // J. Econ. Entomol., 1997. Vol. 90. P. 893‒898.
  • Hung A.C.F., Shimanuki H., Knox D.V. The role of viruses in bee parasitic mite syndrome // Am. Bee J. 1996. Vol. 136. P. 731‒732.
  • Leat N., Ball B., Govan V., Davison S. Analysis of the complete genome sequence of black queen-cell virus, a picorna-like virus of honeybees // J. Gen. Virol. 2000. Vol. 81. P. 2111‒ 2119.
  • Locke B., Fries I. Characteristics of honey bee colonies (Apis mellifera) in Sweden surviving Varroa destructor infestation // Apidologie, 2011. Vol. 42. N 4. P. 533‒542.
  • Locke B., Semberg E., Forsgren E., de Miranda J.R. Persistence of subclinical deformed wing virus infections in honeybees following Varroa mite removal and a bee population turnover // PLoS ONE. 2017. Vol. 12. N 7. P. e0180910.
  • Lu C., Warchol K.M., Callahan R.A. In situ replication of honeybee colony collapse disorder // Bulletin of Insectology. 2012. Vol. 65. N 1. P. 99–106.
  • Maori E., Tanne E., Sela I. Reciprocal sequence exchange between non retro viruses and hosts leading to the appearance of new host phenotypes // Virology. 2007. Vol. 362. P. 342‒349.
  • MacMenamin A.J., Flenniken M.L. Recently identified viruses and their impact on bee pollinators // Current Opinion in Insect Science. 2018. Vol. 26. P. 120‒129.
  • Milum V.G. Honey bee communication // Am. Bee J. 1955. Vol. 95. P. 97–104.
  • Miranda J.R., de, Genersch E. Deformed wing virus // J. Invertebr. Pathol. 2010. Vol. 103. N 1. P. 48–61.
  • Nazzi F., Pennacchio F. Honey Bee Antiviral Immune Barriers as Affected by Multiple Stress Factors: A Novel Paradigm to Interpret Colony Health Decline and Collapse // Viruses. 2018. Vol. 10. N 4. P. 159.
  • Nielsen, S.L., Nicolaisen M., Kryger P. Incidence of acute bee paralysis virus, black queen cell virus, chronic bee paralysis virus, deformed wing virus, Kashmir virus and sac brood virus in honeybees (Apis mellifera) in Denmark // Apidologie. 2008. . Vol. 39. P. 310‒314.
  • Palacios G., Hui J., Quan P.L., Kalkstein A., Honkavuori K.S., Bussetti A.V., Conlan S., Evans J., Chen Y.P., van Engelsdorp D., Efrat H., Pettis J., Cox-Foster D., Holmes E.C., Briese T., Lipkin W.I. Genetic analysis of Israel Acute Paralysis Virus: distinct clusters are circulating in the United States // J. Virol. 2008. Vol. 82. P. 6209‒6217.
  • Pettis J.S. A scientific note on Varroa destructor resistance to coumaphos in the United States // Apidologie. 2004. Vol. 35. P. 91‒92.
  • Ribière M., Ball B.V., Aubert M.F.A. Natural history and geographic distribution of honeybee viruses // Virology and the honeybee. Brussels. 2008. P. 15‒18.
  • Rosenkranz P., Aumeier P., Ziegelmann B. Biology and control of Varroa destructor //
  1. Invertebrate Pathology, 2009. Vol. 103. N 1. P. 96‒119.
  • Rothenbuhler W.C. Behaviour genetics of nest cleaning in honey bees. I. Responses of four inbred lines to disease-killed brood // Anim. Behav. 1964. Vol. 12. P. 578‒583.
  • Sanpa S., Chantawannakul P. Survey of six bee viruses using RT-PCR in Northern Thailand // J. Invertebr. Pathol. 2009. Vol. 100. P. 116‒119.
  • Shen M., Yang X., Cox-Foster D., Cui L. The role of Varroa mites in infections of Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV) in honey bees // Virology. 2005. Vol. 342. N 1. P.141‒149.
  • Tantillo G., Bottaro M., Pinto A.D., Martella V., Pinto P.D., Terio V. DWV,Virus infections of honeybees Apis mellifera, Italia // Italian Journal of Food Safety. 2015. Vol. 4. P. 5364.
  • Tentcheva D., Gauthier L., Bagny L., Fievet J., Dainat B., Cousserans F., Colin M.E., Bergoin M. Comparative analysis of deformed wing virus (DWV) RNA in Apis mellifera L. and Varroa destructor // Apidologie. 2006. Vol. 37. P. 41–50.
  • Tentcheva D., Gauthier L., Bagny L., Fievet J., Dainat B., Cousserans F., Colin M. E., van Engelsdorp D., Cox-Foster D., Frazier M., Ostiguy N., Hayes J. Colony Collapse Disorder Preliminary Report // Mid-Atlantic Apiculture Research and Extension Consortium (MAAREC) – CCD Working Group. 2007. P. 22.
  • Wilfert L., Long G., Leggett H.C., Schmid-Hempel P., Butlin R., Martin S.J.M., Boots M. Deformed wing virus is a recent global epidemic in honeybees driven by Varroa mites // Science. 2016. Vol. 351. P. 594‒597.
  • Weinstock G.M., Robertson G.E., Gibbs R.A., Worley K.C., Evans J.D., Maleszka R., Robertson H.M., Weaver D.B., Beye M., Bork P. et al. (Honeybee Genome Sequencing Consortium). Insights into social insects from the genome of the honeybee Apis mellifera // Nature. 2006. Vol. 443. P. 931‒949.
  • White G.F. Sacbrood [a Disease of Bees]. Bull. US Department of Agriculture, Bureau of Entomology. N 431. Washington, 1917. 55 p.
  • Yang X., Cox-Foster D. Effects of parasitization by Varroa destructor on survivorship and physiological traits of Apis mellifera in correlation with viral incidence and microbial challenge // Parasitology. 2007. Vol. 134. N 3. P. 405‒412.
  • Yue C., Schröder M., Gisder S., Genersch E. Vertical-transmission routes for deformed wing virus of honeybees (Apis mellifera) // J. Gen. Virol. 2007. Vol. 88. P. 2329–2336.